Johann Köler wurde am 8. März 1826 in Ivaski in der Gemeinde Vastemõisa als siebtes Kind einer armen Bauernfamilie geboren.

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Mit neun Jahren wurde Johann zu seinem älteren Bruder Tõnis geschickt, der in Viljandi als Tischlergeselle arbeitete. Dort beendete Johann die Kreisschule.

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Köler trat in die Dienste von Faber, dem Landesherrn von Vastemõisa, dem er im Schriftverkehr und in der Buchhaltung half. Danach zog Köler nach Võnnu (heute Cēsis, Lettland). Fabers Bruder war dort Malermeister und Köler arbeitete sieben Jahre bei ihm.

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1846 ging Köler nach Sankt Petersburg, wo er als Schildermaler arbeitete. Dort wurde sein künstlerisches Talent entdeckt.

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Von 1848 bis 1855 studierte er an der Petersburger Kunstakademie Zeichnen und Malkunst. In den folgenden Jahren reiste Köler viel, unter anderem nach Berlin, Paris, Genf, Mailand, Florenz und Rom. In Rom entstand sein Gemälde „Kristus ristil” („Christus am Kreuz”).

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1862 kehrte Köler nach Sankt Petersburg zurück. Dort unterrichtete er Maria Alexandrowna, die Tochter von Zar Alexander II. Außerdem war er Dozent an der Petersburger Kunstakademie. In dieser Zeit entstanden Kölers bekannteste Gemälde, z.B. „Eva pärast pattulangemist” („Eva nach dem Sündenfall”).

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Köler war vor allem als Porträtmaler bekannt. 1886 entstand sein Porträt des estnischen Arztes Philipp Karell.

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Berühmtheit erlangte Köler auch durch seine Landschaftsmalerei, z.B. sein in den Jahren 1859 bis 1862 entstandenes Gemälde „Itaalia maastik” („Italienische Landschaft”).

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Köler hat sich leidenschaftlich für die estnische Kultur eingesetzt. Er nahm an Initiativen der estnischen Nationalbewegung teil und war Vermittler zwischen den estnischen Nationalisten und den russischen Behörden.

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Johann Köler starb am 22. April 1899 in Sankt Petersburg. Er wurde auf dem Friedhof in Suure-Jaani begraben.

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